Các khách hàng đầu tiên cũng như là nhà tài trợ tài chính của chương trình là Hoa Kỳ và Anh Quốc. 8 quốc gia khác cũng tài trợ cho việc phát triển máy bay, và sẽ quyết định trong năm 2007 sẽ mua máy bay hay không. Tổng chi phí phát triển máy bay là hơn 40 tỷ đô la Mỹ (được đài thọ phần lớn bởi Hoa Kỳ), và việc mua khoảng 2.400 máy bay được ước tính sẽ tốn kém thêm khoảng 200 tỷ đô la Mỹ nữa.[42]

Có 3 cấp độ tham gia của các nước khác. Các cấp độ nói chung phản ảnh vai trò về tài chính, mức độ chuyển giao công nghệ và các gói thầu phụ mở ra cho các công ty quốc gia, và các đơn đặt hàng mà các quốc gia có thể sản xuất. Anh Quốc là nước duy nhất thuộc đồng minh cấp 1, đóng góp khoảng 2,5 tỷ đô la Mỹ hay là 10% chi phí phát triển máy bay[43], theo một Bản ghi nhớ ký năm 1995 để Anh Quốc chính thức tham gia đề án này[44]. Các đồng minh cấp 2 là Ý (1 tỷ đô la Mỹ) và Hà Lan (800 triệu đô la Mỹ). Các nước cấp 3 là Canada (440 triệu đô la Mỹ), Thổ Nhĩ Kỳ (175 triệu đô la Mỹ), Úc (144 triệu đô la Mỹ), Na Uy (122 triệu đô la Mỹ), Đan Mạch (110 triệu đô la Mỹ). Israel và Singapore cũng đã tham gia như các thành viên cộng tác của dự án.[45]

Một vài quốc gia thành viên đã công khai bày tỏ ý định từ bỏ chương trình JSF, một cách bóng gió hay cảnh báo rằng trừ khi được nhận nhiều hợp đồng phụ hay chuyển giao công nghệ, họ sẽ từ bỏ JSF để chuyển sang Eurofighter Typhoon, Saab Gripen, Dassault Rafale, hoặc đơn giản là nâng cấp số máy bay hiện có. Na Uy đã nhiều lần đe dọa sẽ ngừng hỗ trợ trừ khi được đảm bảo gia tăng thị phần công nghiệp. Tuy nhiên, Na Uy đã đồng ý ký kết tất cả các bản ghi nhớ, kể cả bản mới nhất chi tiết hóa việc sản xuất của chương trình JSF trong tương lai. Dù vậy, họ vẫn cho biết sẽ tăng cường và cũng cố việc hợp tác với các đối thủ của JSF là Typhoon và Gripen.[46]

Vương Quốc Anh

Anh Quốc dự định mua các phiên bản của F-35 cho Không quân và Hải quân Hoàng gia Anh.

Phía Anh Quốc càng ngày càng bày tỏ lo ngại phía Mỹ không cho phép tiếp cận các kỹ thuật cho phép họ duy trì và nâng cấp những chiếc F-35 mà không có sự can thiệp của Mỹ. Đây được hiểu là liên quan đến phần mềm của máy bay. Trong 5 năm, các viên chức Anh đã khiếu nại về đảm bảo sẽ được chuyển giao công nghệ. Yêu cầu này, vốn được sự ủng hộ của chính quyền Bush, lại bị ngăn chặn luôn bởi Hạ nghị sĩ Henry Hyde, người nói rằng Anh Quốc cần thắt chặt luật pháp ngăn không cho chuyển giao trái phép các kỹ thuật tiên tiến của Mỹ cho bên thứ ba.[47]

Chủ tịch BAE Systems là Mike Turner than phiền rằng phía Mỹ đã từ chối không cho phép công ty ông truy cập mã nguồn máy bay. Vào ngày 21 tháng 12 2005, một bài viết trên tờ Glasgow Herald trích lời Chủ tịch Ủy ban Quốc phòng Hạ viện Anh nói rằng "Anh Quốc có thể cân nhắc có nên tiếp tục tham gia chương trình" nếu không được quyền truy cập.[48] Huân tước Baron Drayson, viên chức Bộ Quốc phòng Anh, khẳng định mạnh mẽ hơn nhân chuyến thăm Washington vào tháng 5-2006: "Chúng tôi mong việc chuyển giao công nghệ phần mềm sẽ diễn ra. Nếu không nếu không chúng tôi không thể mua những chiếc máy bay này," và ông nói đến một "kế hoạch B" nếu việc thương lượng thất bại.[49] Đây có thể ám chỉ đến việc phát triển một phiên bản dành cho hải quân của Eurofighter Typhoon.[50]

Vào ngày 27 tháng 5-2006, Tổng thống George W. Bush và Thủ tướngTony Blair tuyên bố rằng "Cả hai chính phủ đồng ý rằng Anh Quốc có quyền sử dụng, sở hữu, nâng cấp và duy trì thành công JSF như là Anh Quốc có chủ quyền trên loại máy bay này."[51] Dù vậy, cho đến tháng 12-2006 vẫn còn nỗi lo ngại về vấn đề chuyển giao kỹ thuật. Đến ngày 12 tháng 12 2006, Huân tước Drayson ký bản thỏa thuận về điều kiện cho sự tham gia của Anh Quốc, như là, truy cập mã nguồn phần mềm và sở hữu việc sử dụng. Thỏa thuận cho phép "sự điều khiển liên tục không gián đoạn của Anh Quốc" trong việc điều khiển máy bay. Drayson nói rằng Anh Quốc sẽ "không cần nhờ đến một công dân Mỹ trong hệ thống chỉ huy của chính chúng ta".[52] Ông lại nói, dù sao, Anh Quốc vẫn đang xem xét một "Kế hoạch B" chưa xác định nhằm thay thế cho việc mua JSF.

Vào ngày 25 tháng 7-2007, Bộ Quốc phòng Anh xác nhận đã đặt đóng mới 2 hàng không mẫu hạm kiểu Queen Elizabeth, cho phép triển khai những chiếc F-35B đặt mua.[53]

Úc

Tháng 5-2005, Chính phủ Úc tuyên bố quyết định mua JSF dự định vào năm 2006 sẽ hoãn lại đến năm 2008, quá nhiệm kỳ của chính phủ hiện nay. Úc, giống như Anh Quốc, từng nhấn mạnh họ cần được quyền truy cập mọi phần mềm cần thiết để cải biến và sửa chữa máy bay. Nghiên cứu của Không quân Hoàng gia Úc khẳng định F-35 "là kiểu máy bay phù hợp nhất cho nhu cầu của Úc".[54]

Đã xảy ra tranh luận tại Úc là liệu F-35 có phải là kiểu máy bay chiến đấu phù hợp cho Không quân Hoàng gia Úc. Các báo cáo trên phương tiện thông tin đại chúng, các nhóm vận động hành lang và các chính trị gia đưa ra những nghi ngờ liệu nó có sẵn sàng kịp thay thế cho đội bay tấn công F-111 và tiêm kích F/A-18 Hornet cũ kỹ không? Một số phê phán cho là chiếc F-22 đắt tiền hơn hoặc là Eurofighter có thể là những lựa chọn tốt hơn; cả hai đều cho tầm bay xa hơn, khả năng cận chiến và tốc độ siêu âm với giá không đắt hơn F-35 bao nhiêu[55] — và vấn đề được đưa ra xem xét tại Quốc hội Úc vào tháng 7-2006.[56]

Trong tuyên bố đưa ra vào tháng 8-2006, Bộ trưởng Quốc phòng Úc, Tiến sĩ Brendan Nelson cho biết rằng trong khi F-35 vẫn nhận được sự hỗ trợ từ phía chính quyền, Úc bắt đầu xem xét các kiểu máy bay khác nếu F-35 tỏ ra không phù hợp.[57] Vào tháng 10-2006, Phó Đô Đốc John Blackburn, Phó tư lệnh Không quân Hoàng gia Úc, công bố rằng Không quân đã loại bỏ khả năng mua một kiểu máy bay tấn công trung gian để bù vào việc chậm trễ của chương trình F-35, và tin rằng chiếc F-35 là phù hợp.[58] Tuy vậy, ngày 6 tháng 3 2007, TS. Nelson công bố Chính phủ Úc sẽ mua 24 chiếc F/A-18E/F Super Hornet từ hãng Boeing để lấp vào chỗ trống do máy bay tấn công ném bom F-111 nghỉ hưu để lại, trị giá 6 tỷ đô la Úc.[59] Dù sao, TS. Nelson nói ông tiếp tục tán thành việc mua F-35. Phát biểu trên truyền hình Úc vào tháng 3-2007, TS. Nelson nhấn mạnh rằng 5% tính năng của F-35 là thông tin tuyệt mật, nhưng "chính 5% đó là giá trị nhất."[60]

Vào ngày 13 tháng 12-2006, Bộ trưởng Nelson đã ký Bản ghi nhớ về việc sản xuất, duy trì và tiếp tục phát triển JSF. Thỏa thuận này đặt ra khung hợp tác cho việc sở hữu và hỗ trợ JSF trọn đời.[61] Úc dự định mua 100 chiếc F-35A trị giá khoảng 16 tỷ đô la Úc.[62]

Thổ Nhĩ Kỳ

Vào ngày 12 tháng 7-2002, Thổ Nhĩ Kỳ trở thành thành viên quốc tế thứ 7 của chương trình JSF, sau Anh Quốc, Ý, Hà Lan, Canada, Đan Mạch và Na Uy. Thổ Nhĩ Kỳ ký kết bản ghi nhớ tham gia vào việc sản xuất F-35 vào ngày 25 tháng 1-2007, dự định sẽ đặt hàng 100 chiếc F-35A CTOL dành cho Không quân trị giá 11 tỷ đô la Mỹ.[63] Số máy bay này sẽ được sản xuất nhượng quyền tại Thổ Nhĩ Kỳ bởi Turkish Aerospace Industries (TAI).

Thỏa thuận sơ bộ giữa TAI và Northrop Grumman ISS (NGISS) International được ký vào ngày 6 tháng 2-2007, theo đó TAI trở thành nhà thầu chính thứ hai cung cấp phần thân giữa của F-35 trong chương trình JSF. Số lượng thân giữa sản xuất bởi TAI sẽ được xác định căn cứ vào số lượng F-35 Thổ Nhĩ Kỳ sẽ đặt mua cũng như số lượng F-35 bán được toàn thế giới. Thỏa thuận này trị giá trên 3 tỷ đô la Mỹ.

Các quốc gia khác

Israel

Trong năm 2003, Israel ký kết một thỏa thuận trị giá 20 triệu Đô la Mỹ, để tham gia nhóm phát triển và thử nghiệm hệ thống (SDD: system development and demonstration) F-35 với tư cách là "thành viên hợp tác an ninh" (SCP: security cooperation participant).[64] Năm 2006 Không lực Israel (IAF) cho biết F-35 là phần cốt lõi của kế hoạch tái trang bị, và Israel dự định mua trên 100 chiếc F-35A trị giá ước lượng 5 tỷ đô la Mỹ để thay thế dần phi đội F-16 của họ.[65] Sau khi sự tham gia của Israel bị tạm ngưng do sự cố hợp đồng mua bán vũ khí với Trung Quốc, họ đã được tạm thời gia nhập trở lại nhóm phát triển F-35 vào ngày31 tháng 7-2006.[66]

Ấn Độ

F-35 được giới thiệu cho Không quân Ấn Độ vào tháng 7-2007. Đây được hiểu là một phần của dự án nhằm bán chiếc F-16 như là một máy bay chiến đấu đa năng cho Không quân Ấn Độ.[67]